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May 19, 2023

Flujo de genes de largo alcance más allá de las predicciones del transporte oceanográfico en una especie base marina tropical

Informes científicos volumen 13,

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 9112 (2023) Citar este artículo

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El transporte de organismos dispersos pasivamente a través de los márgenes tropicales sigue siendo poco conocido. Las hipótesis del potencial de transporte oceanográfico carecen de prueba con datos empíricos a gran escala. Para abordar esta brecha, utilizamos la especie de pasto marino, Halodule wrightii, que es única en todo el Atlántico tropical. Probamos la hipótesis de que la diferenciación genética estimada en su rango biogeográfico a gran escala se puede predecir mediante el transporte oceanográfico simulado. La hipótesis alternativa postula que la dispersión es independiente de las corrientes oceánicas, como el transporte por parte de los herbívoros. Comparamos estimaciones genéticas empíricas y modelamos predicciones de dispersión a lo largo de la distribución de H. wrightii. Determinamos el genotipo de ocho loci de microsatélites en 19 poblaciones distribuidas en África atlántica, el Golfo de México, el Caribe y Brasil, y desarrollamos un modelo biofísico con corrientes oceánicas de alta resolución. Los datos genéticos revelaron un bajo flujo de genes y una mayor diferenciación entre (1) el Golfo de México y otras dos regiones: (2) Caribe-Brasil y (3) África Atlántica. Estos dos eran más similares genéticamente a pesar de estar separados por un océano. El modelo biofísico indicó una probabilidad baja o nula de dispersión pasiva entre las poblaciones y no coincidió con los datos genéticos empíricos. Los resultados apoyan la hipótesis alternativa de un papel para los vectores de dispersión activos como los herbívoros.

A menudo se plantea la hipótesis de que la dispersión a larga distancia de organismos marinos con propágulos transportados pasivamente está mediada por las corrientes oceánicas, una hipótesis que carece de muchas pruebas empíricas a pesar de sus importantes implicaciones ecológicas y evolutivas1,2. Los desafíos relacionados con el seguimiento empírico del movimiento y el resultado de las unidades de dispersión pasiva han reducido nuestro conocimiento sobre la conectividad de la población en la mayor parte de la biodiversidad marina3. De hecho, la mayoría de las especies marinas, en particular las especies que forman hábitats (macroalgas, corales o pastos marinos), migran a través de propágulos dispersados ​​pasivamente4,5. Por lo tanto, se espera que estas especies formen metapoblaciones que estén pasivamente conectadas por el transporte de dichas etapas de dispersión6, pero los procesos que median en dicho transporte son poco conocidos. Muchas de estas especies marinas, incluidos los pastos marinos, tienen amplios rangos de distribución geográfica, lo que contrasta con su capacidad de dispersión prevista o la capacidad de mantener una dispersión regular a larga distancia en todo su rango7,8. Las características biológicas de la fase de dispersión, su interacción con una variedad de factores abióticos, históricos y bióticos, determinan los límites del rango de especies y el flujo de genes entre las poblaciones9, lo que impacta significativamente en la distribución y persistencia de una especie10.

Se han desarrollado estudios a gran escala centrados en la conectividad de las poblaciones de pastos marinos11,12,13, pero ninguno ha abordado la dispersión a través del océano a larga distancia en la región del Atlántico tropical14. A lo largo de esta amplia región geográfica, las poblaciones de pastos marinos pueden estar aisladas por barreras biogeográficas como las grandes distancias oceánicas (p. ej., los miles de kilómetros que separan el Atlántico este y oeste), la falta de un hábitat adecuado (p. ej., la descarga de agua dulce cerca de los ríos Amazonas o Congo) , o principales corrientes oceanográficas (por ejemplo, la Corriente del Caribe y la Corriente Ecuatorial del Sur15,16). Las principales hipótesis predicen que las corrientes oceanográficas determinan la mayor parte de la conectividad de las etapas pasivamente dispersas, funcionando tanto como barreras como promotoras del flujo de genes. La región del Atlántico tropical, rica en diversidad de pastos marinos14, solo tiene evaluaciones a escala local centradas en la diversidad genética, la dispersión y la conectividad de los pastos marinos16,17,18. Se sabe que cuatro géneros de pastos marinos dominan el Atlántico tropical: Thalassia, Syringodium, Halophila y Halodule, que se presentan como una sola especie o entremezclados19. Sin embargo, solo Halodule wrightii se distribuye en las costas costeras del Atlántico tropical este y oeste, y sirve como un modelo óptimo para estudios de conectividad de rango amplio a través de escalas espaciales panatlánticas.

Los pastos marinos forman uno de los grupos ecológicos más productivos e importantes junto con los manglares y los corales. Son angiospermas marinas en flor que pueden formar densas praderas en aguas costeras poco profundas de todo el mundo20,21. Los pastos marinos juegan un papel importante en la estructuración de las comunidades y han recibido mucha atención debido a su gran importancia ecológica y social22. Sin embargo, están bajo una presión creciente por las actividades antropogénicas y el cambio climático23,24. Como resultado, los hábitats de pastos marinos están disminuyendo a nivel mundial23, se están perdiendo o fragmentando, y se pronostican más extinciones en los futuros escenarios de cambio climático25.

Los pastos marinos pueden reproducirse sexualmente por producción de semillas y asexualmente por desarrollo clonal vegetativo26 y cada modo reproductivo produce diferentes tipos de propágulos con diversas capacidades de dispersión4,9. Hay varias circunstancias que pueden impulsar las rutas de dispersión de propágulos de pastos marinos con el tiempo. Los factores abióticos, como el viento, las olas, las mareas o las corrientes, pueden hacer que los fragmentos desprendidos de pastos marinos se transporten fácilmente lejos de la ubicación de origen27. Por el contrario, las aves marinas, los peces, las tortugas marinas y los dugongos son ejemplos de vectores bióticos que pueden mediar en la migración de pastos marinos y el flujo de genes mediante el transporte de propágulos clonales o la dispersión de semillas después de pasar por su sistema digestivo28,29, aumentando las posibilidades, o incluso potenciando, su Éxito de germinación30. Además, las características de los propágulos, como la flotabilidad de las semillas, pueden mediar en los escenarios de dispersión4. Se prevé que estas interacciones biofísicas (entre las características de los propágulos y los mecanismos de transporte) den forma al grado de conectividad entre las praderas de pastos marinos en grandes escalas geográficas y determinen la longevidad de la población4,8.

Para abordar esta brecha de conocimiento, este estudio tiene como objetivo comparar las predicciones y los datos empíricos sobre la conectividad a gran escala para las especies de pastos marinos Halodule wrightii, la especie tropical con el rango geográfico más extenso en el Océano Atlántico Tropical Oriental y Occidental31. Como en la mayoría de las demás especies de pastos marinos, H. wrightii se reproduce asexual y sexualmente, y la extensión de cada modo de reproducción influye en la dispersión, la diversidad genética y la biogeografía. A pesar de su amplia distribución, la especie produce semillas que tienen una flotabilidad neutra o negativa, con una aparente falta de medios de dispersión a larga distancia32. Las semillas de H. wrightii pueden formar bancos de semillas persistentes que pueden permanecer latentes hasta 4 años33. Por lo tanto, las semillas juegan un papel importante en la persistencia de la especie. H. wrightii también puede colonizar nuevas áreas mediante el crecimiento clonal asexual de fragmentos separados que pueden sobrevivir en la columna de agua hasta 1 mes34. Estudios anteriores han explorado la estructura genética y la conectividad de H. wrightii8,18,35 pero solo se han centrado en áreas específicas de su distribución. Hasta la fecha, no existe un estudio exhaustivo que abarque esta hierba marina anfiatlántica tropical, en contraste con otras especies de hierba marina ubicadas en un solo lado de este océano, como Cymodocea nodosa36.

Aquí, nuestro objetivo es probar la hipótesis de las corrientes oceánicas como los principales vectores de dispersión de H. wrightii en el Océano Atlántico mediante la comparación de predictores oceanográficos con información genética. Este es el primer estudio que considera el rango de distribución de H. wrightii. El objetivo principal del presente estudio fue descubrir la estructura genética de la población y la conectividad de esta especie de pasto marino que forma hábitat en la región del Atlántico tropical. Esta especie es un modelo ideal para estudios de conectividad de rango amplio debido a su amplia distribución geográfica. Aquí, preguntamos si: (1) existe una estructura genética entre las poblaciones de H. wrightii en regiones biogeográficas distantes a lo largo del Atlántico tropical; (2) los niveles de diversidad genética y genotípica son similares entre las poblaciones; (3) las principales corrientes oceánicas explican la estructura genética actual; o (4) si esto último pudiera explicarse por transporte biótico. Estas preguntas e hipótesis se abordaron mediante el uso de marcadores de microsatélites y modelos biofísicos basados ​​en el transporte oceanográfico para modelar la conectividad a lo largo del amplio rango de distribución de H. wrightii.

No se encontró evidencia de alelos nulos ni de desequilibrio de ligamiento. Para el conjunto de datos de ramet de H. wrightii, obtuvimos un total de 475 unidades de muestreo (ramets) genotipadas con éxito para ocho loci de microsatélites en 19 poblaciones. Para el conjunto de datos a nivel de gineta, después de la eliminación de copias repetidas de cada gineta, quedaron 176 genotipos individuales para el análisis. Medidas de diversidad genética como la riqueza alélica (es decir, el número medio de alelos por locus dentro de una población) y la diversidad genética, o heterocigosidad esperada (es decir, la probabilidad de que dos alelos seleccionados al azar en un locus particular sean diferentes en una población) fueron generalmente bajos para los conjuntos de datos de nivel de ramet y genet dentro de todas las poblaciones (Fig. 1D; Tablas S1 y S2), excepto para ambas poblaciones en el Golfo de México. Del mismo modo, los alelos privados variaron desde valores altos en la misma región hasta casi ninguna diversidad privada en varios sitios de la región del Caribe pero también en África Occidental (ver Fig. 1D; Tablas S1, S2). Todos los parámetros de diversidad genética cuando se analizaron para el primer nivel jerárquico de estructura genética (k = 3) revelaron estimaciones altas más altas en el Golfo de México que en los otros grupos (Tabla S4).

( a, b ) Asignación de individuos a grupos genéticos que minimizan los desequilibrios de Hardy-Weinberg y de ligamiento, estimados por ESTRUCTURA; los colores representan la subdivisión genética basada en K = 3 y K = 7 niveles de subdivisiones; Los nombres y las coordenadas de los sitios se enumeran en las Tablas S1 y S4; ( c ) Sitios de muestreo de Halodule wriightii con colores que representan la principal diferenciación genética más alta inferida con ESTRUCTURA (K = 3 grupos); (d) Tamaño de la muestra (N); número de genotipos únicos (G); riqueza genotípica, riqueza alélica estandarizada y número estandarizado de alelos privados para el tamaño de muestra común más pequeño. La figura se generó usando R (versión 4.2.2) e Inkscape 1.2.1 (https://inkscape.org/).

La mayoría de las estimaciones de los coeficientes de consanguinidad (FIS) fueron significativamente negativas para ambos conjuntos de datos (Tablas S1-S3), lo que muestra que los heterocigotos son más frecuentes de lo esperado en el equilibrio de Hardy-Weinberg. El escenario opuesto se observó para el Golfo de México, donde prevalecía la deficiencia de heterocigotos (Tablas S1 y S2). Además, los valores FIS en las diferentes ubicaciones en ambos conjuntos de datos exhiben una amplia gama de dispersión de valores negativos (Fig. S2). La riqueza genotípica (R) fue muy variable entre las poblaciones a ambos lados del Atlántico, oscilando entre ambos extremos (Tablas S1 y S2), desde una contribución cercana a la máxima de propagación sexual (en el Atlántico este, el 88 % de los brotes muestreados eran ginetas distintas en Santana y Gabón, y en el oeste el 93% eran distintas en el Golfo de México) hasta el predominio de un solo clon (solo el 8% eran ginetas distintas en Angola en el este y en Curaçao en el oeste).

La diferenciación por pares (FST) entre grupos mostró una mayor diferenciación entre África occidental y los otros grupos, pero la diferenciación fue menor entre las poblaciones de África occidental (Fig. S3).

El análisis de correspondencia factorial (FCA) reveló una primera gran diferenciación genética entre el Golfo de México y los sitios restantes, y estos últimos también se dividieron en este y oeste, dando como resultado tres grupos genéticos: Golfo de México, Atlántico este (África Occidental), resto del Atlántico occidental (Brasil y Caribe) (Fig. 2). El análisis de ESTRUCTURA, junto con DAPC y PCA indicó los mismos tres grupos genéticos y, en una diferenciación más fina, estos se subdividieron en siete grupos (Fig. 1A y Fig. S4). Estos revelaron una diferenciación entre las poblaciones del sur y del norte de África, mezcladas en Santo Tomé y Príncipe, y una diferenciación en cuatro grupos en la región Caribe-Brasil, mezcladas en Curazao (Fig. 1B, C). Además, el diagrama de ESTRUCTURA para K = 7 reveló más similitudes entre una de las poblaciones de Curacau (CW.SM) y las del sur de Brasil (Fig. 1).

Diferenciación genética de poblaciones de Halodule wrightii ilustrada por análisis de correspondencia factorial (FCA). Las distancias en la gráfica son proporcionales a la divergencia genética, lo que ilustra que la divergencia entre el Golfo de México y las otras poblaciones es mucho mayor que entre cualquier otra población.

Los datos recopilados de la literatura (Tabla S5, material complementario) y las bases de datos de biodiversidad arrojaron 1815 ubicaciones conocidas para la especie. Esto dio como resultado 183 sitios fuente/sumidero distintos agregados a 1 km, que se incluyeron en el modelo biofísico. Las simulaciones de partículas entregaron 668.499 partículas durante un período de 10 años. Estos revelaron una fuerte disminución en la conectividad potencial con la distancia (Fig. S1), con altas probabilidades de retención de propágulos cerca de las ubicaciones de origen (Fig. S1). Se predijo que la mayoría de los eventos de conectividad tendrían lugar solo a escalas regionales (distancia promedio de los eventos de conectividad: 330,42 ± 450,11 km; máximo: 3766,80 km), con bajas probabilidades de conectividad (probabilidad promedio de conectividad: 0,10 ± 0,19) debido a la escasez de pares. eventos de conectividad de wise site (número promedio de eventos: 36,67 ± 70,65) (ver información complementaria). Los modelos predijeron el transporte oceánico a gran escala desde Fernando Noronha (costa afuera de Brasil) hasta Barbados en el Mar Caribe (Fig. 3). Las regiones geográficamente distantes no tenían probabilidad de conectividad mediada por corrientes oceánicas (es decir, no ocurrieron eventos de conectividad desde/hacia estos sitios en los 10 años de simulaciones), lo que indica una probabilidad cero de que las corrientes puedan ser predominantemente responsables de la dispersión y diferenciación genética de H. wrightii a través de tales escalas espaciales y temporales.

Conectividad potencial entre las poblaciones de Halodule wrightii que se han informado en la literatura y las bases de datos (consulte la Tabla S5), estimada a partir de simulaciones de transporte por datos de corrientes oceánicas. La figura fue generada usando R (versión 4.2.2).

La estructura genética del pasto marino H. wrightii en su rango de distribución reveló tres grupos genéticos principales separados geográficamente en diferentes escalas espaciales (desde una escala amplia a una escala regional), que no coincidían completamente con las predicciones del transporte oceanográfico de propágulos (semillas o brotes) por corrientes Estos resultados mostraron que, si bien la circulación oceánica es un factor importante en la estructura de la población marina1, es probable que la dispersión a larga distancia sea un evento muy raro. Los resultados respaldan la hipótesis de que eventos raros de transporte biótico ocasional podrían haber sido responsables de la conectividad entre las poblaciones de H. wrightii que pertenecen a grupos genéticos distintos.

La diferenciación genética significativa entre el Atlántico occidental, el Golfo de México y África occidental indica restricciones al flujo de genes entre estos tres linajes genéticos principales de H. wrightii. Esto también fue respaldado por el modelo biofísico que reveló una probabilidad nula o muy baja de conectividad mediada por corrientes oceánicas entre regiones geográficas distantes (por ejemplo, entre las costas del Atlántico este y oeste) y sugirió que la mayor parte del flujo de genes mediado por corrientes ocurre en un escala regional (hasta ~ 1230 km, Fig. S1). Esta relación sesgada entre la conectividad oceanográfica y la distancia se ha informado previamente a partir de predicciones de modelos biofísicos, independientemente del potencial de dispersión de las especies de interés. Estudios adicionales que utilizan modelos biofísicos para abordar el papel de la conectividad oceanográfica en la distribución de, por ejemplo, bosques de manglares (alta dispersión) y macroalgas (dispersión reducida) también mostraron una probabilidad nula o muy baja de conectividad entre grandes masas de agua37,38,39. Además de la probabilidad nula de transporte por corrientes, es probable que la distancia y la discontinuidad del hábitat causen aislamiento entre las costas del Atlántico este y oeste, así como otros procesos físicos, como olas y fuerza directa de los vientos, que no se tienen en cuenta en el modelo HYCOM. . Las predicciones de los patrones de conectividad de larga distancia a través de las corrientes oceánicas se benefician del conocimiento de los rasgos clave de la historia de vida, como los tiempos de viabilidad de semillas o brotes y el éxito del establecimiento4. Se desconocen algunos de estos detalles para H. wrightii, aunque hay información sobre tales rasgos de vida para otras especies de pastos marinos40,41, algunas de las cuales facilitan el rafting oceánico, como semillas o frutos que flotan positivamente27,42. Sin embargo, H. wrightii tiene un bajo potencial de dispersión de semillas porque sus semillas se desarrollan cerca del sedimento en la base de los brotes y tienen una flotabilidad negativa. Por lo tanto, es más probable que los fragmentos desprendidos se arrastren con las corrientes oceánicas y puedan sobrevivir flotando en la columna de agua hasta 4 semanas34, aunque no se ha determinado el éxito posterior del establecimiento. Sin embargo, la capacidad de las semillas para permanecer en una etapa de latencia durante al menos 46 meses33 respalda la posibilidad de que puedan permanecer viables durante la dispersión ocasional de largo alcance, ya sea por vectores abióticos o bióticos.

El transporte abiótico por las corrientes oceánicas puede no requerir la capacidad de flotar si las semillas se enredan en otras balsas flotantes, como las formadas por Sargassum, que pueden cruzar el Océano Atlántico en menos de 2 semanas43, un período de tiempo más corto que la viabilidad de H. wrightii semillas y brotes desprendidos. Se ha registrado que el rafting de sargazo asciende por la corriente del norte de Brasil hacia el Caribe y hacia el este hacia el oeste de África44,45 y se han encontrado fragmentos de pastos marinos entre las balsas de sargazo46,47. Además, las especies migratorias como las tortugas marinas46 y las aves marinas48 utilizan esteras de sargazo y pueden facilitar la dispersión. Alternativa o complementaria a las corrientes oceánicas, los propágulos de pastos marinos también pueden ser transportados a un hábitat adecuado por los herbívoros que usan estas esteras como sitios de alimentación.

A pesar de su bajo potencial de dispersión abiótica, H. wrightii tiene una amplia distribución con diferenciación genética variable, y entre todos los pastos marinos tropicales del Atlántico occidental es la única especie que ha colonizado el lado este de este océano, lo que sugiere capacidades de dispersión a larga distancia. . Esta aparente paradoja apoya la hipótesis de un papel importante del transporte biótico de sus semillas por parte de los herbívoros, como se propone en otros estudios8. Los megaherbívoros, incluidos dugongos, tortugas verdes, algunas aves y peces, usan pastos marinos como una de sus fuentes de alimento y promueven la dispersión de semillas de pastos marinos49. La endozoocoria de pastos marinos (es decir, la dispersión de semillas por animales después de pasar por sus intestinos) ha sido exitosa para peces, tortugas marinas y aves7,28,50,51. Las distancias de dispersión de tales animales que se sabe que se alimentan entre praderas de pastos marinos permitirían una dispersión de largo alcance (por ejemplo, de 277 a 652 km en tortugas verdes o de 173 a 234 km en dugongos29). Los tiempos de digestión reportados para tales herbívoros, 6–7 días para dugongos29,52 y 1–2 semanas para tortugas verdes53, son compatibles con una escala moderada de transporte a larga distancia. El seguimiento por satélite de las tortugas verdes en el África atlántica muestra un viaje de 40 a > 1000 km entre los sitios de H. wrightii54 y los datos genéticos indican la migración de la tortuga verde a través del Atlántico55. Aún así, la dispersión biótica transatlántica directa parece poco probable o al menos poco común dentro de las escalas de tiempo de digestión promedio de los herbívoros. Las rutas migratorias de las tortugas verdes que se alimentan de H. wrightii56 incluyen varias islas del Atlántico medio que son áreas de anidación55 y podrían servir como trampolines ocasionales, aunque la presencia de pastos marinos es principalmente desconocida en tales islas57. Es relevante que una tortuga verde encontrada muerta en Senegal había estado anidando en la isla Trindade 5 meses antes58. Toda esta información y nuestros datos indican que la dispersión transoceánica debe ser un evento muy raro, porque las distancias pueden ser demasiado grandes para permitir el flujo continuo de genes incluso por vectores bióticos, y existe una hipótesis remota de que las islas de trampolín podrían facilitar la dispersión ocasional de viables. semillas Sin embargo, incluso si la dispersión del propágulo tiene éxito, la supervivencia posterior al asentamiento puede ser baja, dependiendo de que finalice la dispersión en un entorno favorable34.

En la costa occidental del Atlántico, el modelo biofísico reveló una alta probabilidad de conectividad oceanográfica entre poblaciones, pero la diferenciación genética en grupos distintos mostró que el flujo de genes está restringido entre ellos. Los datos genéticos revelaron aislamiento entre el Golfo de México, el Caribe y Brasil a pesar de la alta probabilidad de transporte por corrientes oceanográficas, particularmente entre el Caribe y el Golfo de México. Sin embargo, no existe una barrera aparente de flujo de genes entre el Caribe y el Golfo de México, en contraste con la estructura genética que se muestra en nuestros hallazgos y en estudios previos de pastos marinos utilizando microsatélites16,42. Esto sugiere que esta diferenciación genética podría deberse a eventos de recolonización que ocurrieron en el Caribe y el Golfo de México después del último máximo glacial59.

La baja probabilidad de conectividad entre el Caribe y Brasil coincide con una barrera biogeográfica creada por la descarga de los deltas de los ríos Amazonas y Orinoco, entre otros60. Esta barrera, que se extiende por alrededor de 2300 km, separa la costa brasileña de la región del Caribe y afecta la estructura genética y la dispersión de diferentes organismos animales marinos como especies de peces o corales61,62. Sin embargo, esta barrera no coincide con nuestros datos genéticos, lo que sugiere un flujo de genes entre estas regiones. Por lo tanto, es plausible plantear la hipótesis de que la dispersión biótica también podría desempeñar un papel en el aumento del potencial de dispersión de H. wrightii entre estas regiones. Se sabe que las tortugas marinas y los dugongos se alimentan de praderas de H. wrightii en estas regiones63 y, para algunas especies, estas áreas son parte de sus rutas migratorias64. Además, nuestros datos también sugieren un nivel más cercano de similitud entre la población de estas dos regiones (gráfico de estructura k = 7; Fig. 1). Sin embargo, este resultado debe interpretarse con cautela, ya que podría atribuirse a la homoplasia (es decir, individuos con diferentes ancestros que mutan en un locus al mismo alelo). Se espera que ocurra homoplasia debido a la mutación para los marcadores de microsatélites debido a su tamaño de alelo y altas tasas de mutación. Por lo tanto, es importante considerar el potencial de homoplasia cuando se utilizan microsatélites para inferir relaciones entre individuos o poblaciones.

A pesar del potencial de dispersión impulsado por el océano restringido de H. wrightii, la diferenciación genética de la población no fue significativa en la mayoría de las poblaciones de África Occidental, lo que indica una conectividad significativa entre las poblaciones. La estructura genética de H. wrightii en África y, en general, la evidencia genética que indica una migración de larga distancia donde no está prevista y una alta diferenciación en algunos lugares en distancias cortas, respaldan la hipótesis del transporte mediado por animales8.

La diversidad genética contiene las huellas de la estabilidad de la población, el apareamiento y la ecología de la dispersión y, por lo tanto, se utiliza aquí como un representante de la ecología histórica de las poblaciones. La mayor diversidad genética de H. wrightii en el Golfo de México respalda informes anteriores18,35 que sugerían que el Golfo de México debería ser un punto crítico genético para la conservación de pastos marinos. Esto sugiere una estabilidad a largo plazo sin cuellos de botella importantes.

Además, la diversidad genética disminuyó en las poblaciones del borde del área de distribución tanto en el Atlántico este como en el oeste (Angola y el sur de Brasil, respectivamente), como se informó para otras especies de pastos marinos, manglares y corales. La baja diversidad en los límites del área de distribución es común11,65 y podría estar influenciada por un hábitat menos adecuado que aumenta la dependencia de la propagación clonal, los cuellos de botella de la población o un evento fundador relativamente reciente durante la colonización de estas regiones de una población más grande y central, lo que resulta en la pérdida de variación genética.

En comparación con otras especies de pastos marinos tropicales, la diversidad genética general de microsatélites de H. wrightii fue menor que la de Enhalus acoroides66, Thalassia testudinum16 y Zostera japonica67, pero equivalente a Halophila beccarii68, Cymodocea serrulata11, Syringodium filiforme17 y Zostera marina69. En las poblaciones de H. wrightii, se obtuvieron coeficientes de consanguinidad (FIS) negativos, lo cual es común en las especies de pastos marinos16,18,70 y respalda la hipótesis de que la selección favorece a los individuos heterocigotos.

Aunque H. wrightii ha podido lograr una distribución tan amplia, su éxito de dispersión por sí solo no puede garantizar el establecimiento, porque eso también está influenciado por la supervivencia, la viabilidad y la capacidad de crecimiento de las plantas originadas a partir de semillas y fragmentos. El equilibrio entre reproducción sexual y crecimiento clonal puede ser representado por la riqueza genotípica. A pesar de los tamaños de muestra pequeños en algunas poblaciones, nuestros hallazgos revelaron que la riqueza genotípica de H. wrightii es muy variable entre ubicaciones. Los valores más altos de riqueza genotípica se encontraron en las poblaciones ubicadas en el centro de la distribución. Una mayor diversidad genotípica (es decir, una población con un mayor número de genotipos o clones distintos) puede mejorar la productividad y la recuperación de la comunidad71,72. La diversidad genotípica de los pastos marinos puede variar desde casi monoclonal36 hasta muy alta73.

La riqueza genotípica reducida puede ser un escenario común para las poblaciones costeras que se encuentran en el borde del área de distribución de la especie36,74. De hecho, la propagación clonal fue el modo reproductivo predominante en las poblaciones marginales del sur del Atlántico este y oeste, mostrando una reproducción sexual reducida en el borde del área de distribución en relación con las poblaciones en el centro del área de distribución de la especie (partenogénesis geográfica)75,76. Tal patrón podría atribuirse a tamaños de población limitados, aislamiento geográfico, oscilaciones climáticas y mala dispersión de semillas de otras poblaciones de origen. Sin embargo, la población marginal del norte de África Occidental (Banc d'Arguin, Mauritania), reveló una riqueza genotípica mucho mayor en comparación con otras poblaciones marginales. Esto puede deberse a la idoneidad del hábitat del Banc d'Arguin para las especies de pastos marinos, a diferencia de lo que se predice para un área de distribución marginal. El Banc d'Arguin es enorme, protegido, poco profundo y rico en nutrientes, con aportes de polvo del desierto desde el este y surgencias costeras desde el noroeste77. Además, se proyecta que esta especie de pasto marino tropical se expanda allí con el cambio climático78.

Nuestros hallazgos mostraron que H. wrightii se basa principalmente en la propagación clonal en toda la región del Caribe. Los pastos marinos se reproducen tanto sexual como asexualmente, y sus proporciones relativas pueden depender de varios factores, incluido el nivel de perturbación79. Específicamente, los eventos que destruyen las praderas de pastos marinos crean oportunidades para una rápida colonización y crecimiento por parte de nuevos brotes o fragmentos clonales, más rápido que a través de la producción de semillas80,81. Hay informes de establecimiento rápido de H. wrightii después de un huracán (por ejemplo, el huracán Wilma en 200582). Por lo tanto, planteamos la hipótesis de que la baja riqueza genotípica encontrada entre las poblaciones caribeñas de H. wrightii podría deberse a disturbios pasados ​​seguidos de una rápida colonización83 a través de la reproducción asexual de genotipos previamente establecidos o seleccionados.

En general, H. wrightii mostró una riqueza genotípica media baja (R = 0,38), inferior en comparación con la riqueza genotípica media encontrada para otras especies de pastos marinos del Atlántico como Zostera noltii (R = 0,85)84, Zostera marina (R = 0,61) 85 o Thalassia testudinum (R = 0,55)73, pero comparable a Syringodium filiforme (R = 0,3717). Sin embargo, las poblaciones de pastos marinos pueden mostrar una amplia gama de riqueza genotípica, desde altas tasas de reproducción sexual86 hasta altos niveles de clonalidad73 como en Z. noltei87 y también H. wrightii18,35.

Encontramos discordancia entre la diferenciación genética y los patrones de conectividad oceánica predichos, lo que sugiere un papel para otros medios de dispersión, como la hipótesis de los herbívoros que median en el transporte. Este estudio subraya la importancia de adoptar enfoques múltiples para comprender la dinámica y la conectividad de la metapoblación. El uso de datos genéticos y predicciones de modelos nos permitió estudiar los patrones de dispersión y conectividad en diferentes escalas espaciales mientras probamos hipótesis de las corrientes oceánicas que median en la conectividad.

La diferenciación genética requiere tiempo para que los procesos evolutivos acumulen diferencias de población. Por lo tanto, aunque la diferenciación requiere la falta de homogeneización del flujo de genes, la ausencia de diferenciación puede ser causada por el flujo de genes o por un tiempo insuficiente para la diferenciación entre poblaciones aisladas recientemente, también denominadas polimorfismos ancestrales compartidos. Utilizamos métodos genéticos como un indicador empírico de los patrones de flujo de genes y modelos biofísicos a través de simulaciones de dispersión de propágulos para complementar nuestros hallazgos. Todos estos métodos, como cualquier otra forma de evaluar la conectividad, tienen inconvenientes inherentes que deben destacarse. La diferenciación genética se ve afectada por factores históricos, como eventos fundadores, cuellos de botella y tamaños de población variables. Si bien esto ofrece una ventaja significativa al analizar tales procesos, también presenta una limitación al abordar la dispersión como la única causa de los patrones, dada la influencia simultánea de estos otros procesos. Además, la posibilidad de que permanezca un polimorfismo ancestral podría crear la falsa impresión de un flujo de genes contemporáneo, incluso cuando las poblaciones están actualmente aisladas. Estos procesos demográficos complejos, como los cuellos de botella de la población, los eventos fundadores o los cambios en el tamaño de la población a lo largo del tiempo, pueden afectar la estructura genética de las poblaciones además del flujo de genes. En nuestra interpretación de datos, por lo tanto, consideramos que existen otros factores ecológicos además de las corrientes oceánicas, como la continuidad del hábitat y las características de dispersión biológica, que pueden tener un impacto en el flujo de genes, lo que plantea hipótesis de influencias de grandes flujos de ríos importantes en la ruptura del hábitat. continuidad y transporte mediado por pastoreo.

Nuestros resultados también arrojan luz sobre la variabilidad genética de la población de una importante hierba marina tropical en toda su área de distribución. Esta nueva información para H. wrightii se puede usar para resaltar áreas donde la protección local es necesaria o donde las poblaciones podrían manejarse en una estrategia de metapoblación. También podría usarse como línea de base para futuras comparaciones de la diversidad genética y la diferenciación de esta especie, motivando futuras investigaciones. El estudio también comprende una línea de base de distribución de especies valiosa y única confirmada por herramientas genéticas, que puede ser particularmente útil en estudios futuros, por ejemplo, de casos en los que la validez de los taxones hermanos putativos de H. wrightii puede no estar clara.

El presente estudio abarca el rango de distribución de H. wrightii a lo largo de las costas del Atlántico este y oeste (Fig. 1C), que va desde Mauritania (19,5° N, 16,5° O; África) hasta Angola (9,0° S, 13,0° E; África) y desde el Golfo de México (27,7° N, 97,3° O; EE. UU.), incluido el Mar Caribe, hasta Brasil (27,6° S, 48,4° O; Brasil). Se recolectó un número variable de brotes con permisos locales en 32 localidades (Tabla S1) de acuerdo con las pautas de cada país. Las muestras recolectadas antes de 2018 se tomaron principalmente de colecciones de herbario, lo que resultó en distintos tamaños de muestra. Después de 2018, se tomaron muestras de aproximadamente 20 brotes en áreas poco profundas y submareales (hasta 5 m de profundidad dependiendo de la turbidez del agua) manteniendo una distancia mínima de aproximadamente 1 m entre cada unidad de muestreo. En algunos lugares, solo se encontraron parches pequeños, lo que resultó en un tamaño de muestra más bajo (Tabla S1). Después de la recolección en el campo, todas las plantas individuales se deshidrataron en cristales de secado de gel de sílice. Los especímenes fueron identificados primero por los equipos locales y luego por EAS, las muestras comprobantes de las plantas secas o su ADN se depositaron en el herbario de la Universidad de Algarve (las referencias se agregarán en el momento de la aceptación).

El ADN genómico se extrajo con el kit NucleoSpin Plant II (Macherey–Nagel, Duren, Alemania) siguiendo el protocolo del proveedor. Los individuos fueron genotipados para ocho marcadores de microsatélites (Tabla S6) desarrollados para H. wrightii18,88. Las reacciones en cadena de la polimerasa (PCR) se realizaron en un volumen total de 15 μL, que contenían 1x tampón GoTaq" Flexi incoloro (Promega, Madison, WI, EE. UU.), MgCl2 2 mM (2,5 mM), cebadores directo e inverso 10 mM, 0,2 mM de dNTP's, 1 U de ADN polimerasa GoTaq G2 Flexi (Promega, EE. UU.) y 5 mL de ADN molde diluido (varias diluciones para diferentes poblaciones) Las condiciones de PCR incluyeron un paso inicial de desnaturalización a 95 ºC durante 5 min, seguido de 30 ciclos de 95 ºC por 30 s, Ta por 30 s, extensión a 72 °C por 30 s y una extensión final a 72 °C por 10 min Los fragmentos amplificados se separaron en un secuenciador de ADN automatizado ABI3130 XL (Applied Biosystems, Waltham, MA, EE. UU., en las instalaciones de secuenciación de CCMAR), con 0,25 ml de GeneScanTM 500" LIZ Size Standard (Applied Biosystems, Reino Unido) más 9,75 ml de formamida Hi-Di, después de la desnaturalización a 95 °C durante 5 min. Los alelos se puntuaron manualmente usando STRAND (Laboratorio de Genética Veterinaria, Universidad de California, Davis; http://www.vgl.ucdavis.edu/STRand), y se agruparon usando el paquete R 'MsatAllele'89. Para minimizar todas las ambigüedades, se realizó una revisión manual de la amplificación y puntuación de microsatélites, y los alelos finales de genotipado para cada muestra se obtuvieron después de un proceso de lectura de verificación doble para reducir los errores de puntuación.

Se usó el software Micro-Checker 2.2.390 para verificar los alelos nulos para evitar sesgos en la estimación de los parámetros genéticos. Se utilizó el paquete 'RClone'91 del software R v.3.6.292 para evaluar la clonalidad de todos los individuos, ya que los pastos marinos pueden proliferar vegetativamente y el número de brotes puede representar genotipos duplicados del mismo clon. Para verificar si los individuos con el mismo número de genotipos multilocus (MLG) eran clones verdaderos, se calculó Psex, es decir, la probabilidad de encontrar MLG idénticos resultantes de distintos eventos reproductivos sexuales93. Cuando el umbral de Psex estaba por debajo de 0,01, los MLG idénticos se consideraban el mismo clon (es decir, genet). Siguiendo suposiciones teóricas previas94, estimamos las métricas genéticas de población con nuestro conjunto de datos dividido en (1) un conjunto de datos a nivel de ramet, que incluye información genética para todos los individuos genotipados, y (2) un conjunto de datos a nivel de genet, donde solo se mantuvieron los genets (después de las estimaciones de Psex ). Para el segundo conjunto de datos (a nivel de gineta), solo se consideraron ginetas únicas por población para el análisis de diversidad genética. La proporción de ginetas (G) encontrada entre los individuos muestreados (N) se usó para estimar la diversidad genotípica en cada población, usando el índice de riqueza clonal (R), (R = (G − 1)/(N − 1), con un rango de 0 (un solo clon) a 1 (cuando todas las unidades de muestreo analizadas eran de diferentes ginetas).

La diversidad genética de microsatélites se cuantificó para cada población mediante la estimación de las frecuencias alélicas, la riqueza alélica estandarizada media (Â) ajustada por el tamaño mínimo de la muestra de gineta, el número estandarizado de alelos privados (PÂ), la diversidad del gen de Nei (HE), la heterocigosidad observada (HO) y coeficientes de consanguinidad (FIS), utilizando GENETIX 4.0595. Hemos interpretado nuestros resultados en el contexto de estudios teóricos previos, con un enfoque particular en la distribución de valores FIS entre loci y poblaciones para ambos conjuntos de datos. Al comparar ambos, nuestro objetivo es evaluar si las tasas clonales en las poblaciones dan como resultado diferencias en los valores de FIS96,97. Además, al examinar la distribución de valores FIS por locus por sitio, puede ser posible comprender hasta qué punto la reproducción asexual y sexual puede estar involucrada en un lugar en particular. Se realizó un análisis de correspondencia factorial (FCA) para determinar la relación genética entre poblaciones usando GENETIX 4.05. Para estimar la distribución de genetas entre grupos genéticos que minimizan el desequilibrio de Hardy-Weinberg y de ligamiento, se realizó una asignación bayesiana de genotipos a grupos K utilizando el programa STRUCTURE98. El valor K se estimó a partir del log-verosimilitud medio para cada valor K y el estadístico ΔK99 para identificar el número óptimo de grupos de población. Esto se analizó para K en un rango de 2 a 23 con diez repeticiones por valor y 50 000 repeticiones seguidas de 500 000 MCMC repeticiones por iteración. Todas las ejecuciones se realizaron en paralelo en múltiples núcleos utilizando el paquete R 'ParallelStructure'100. Para complementar el análisis de estructura se utilizó un análisis discriminante de componentes principales (DAPC) y un análisis de componentes principales (PCA) implementado en el paquete R adegenet 2.1.10101. Se estimó la diferenciación genética entre sitios (FST).

Se utilizaron modelos biofísicos basados ​​en simulaciones de dispersión de propágulos junto con análisis de red para estimar el potencial de conectividad de H. wrightii. Las simulaciones utilizaron datos diarios de las corrientes oceánicas recopilados a partir del modelo oceánico coordinado híbrido (HYCOM), una proyección retrospectiva de campos de velocidad oceánica tridimensionales de alta resolución (cuadrícula horizontal normal de 1/12 grados con 40 capas de profundidad). Este modelo puede resolver procesos oceanográficos clave como frentes oceánicos, remolinos, corrientes serpenteantes y filamentos porque integra el efecto de la precipitación, la tensión del viento, la velocidad del viento y el calor. Cuando los datos retrospectivos sobre la dirección e intensidad de las corrientes oceánicas se combinan con las características biológicas del tiempo pelágico viable en el modelado biofísico, se puede predecir el componente de conectividad que está mediado exclusivamente por las corrientes oceánicas. Este enfoque de modelado se validó previamente utilizando datos demográficos y genéticos de macroalgas, pastos marinos, lapas, mejillones, peces, equinodermos y crustáceos102,103,104.

Diariamente se liberaron partículas virtuales individuales (coincidiendo con la resolución temporal de HYCOM) desde los sitios fuente/sumidero, donde se sabe que se encuentra la especie, separados por 1 km (resolución espacial de la simulación) en el transcurso de un año. Estas partículas simulan balsas de H. wrightii estrictamente transportadas en la superficie del océano y, como en otros estudios a gran escala espacial102,103,104, no se considera la forma ni la densidad de los fragmentos de las balsas. Los registros de ocurrencia que describen la distribución de especies se compilaron a partir de la literatura y las instalaciones de información sobre biodiversidad (OBIS y GBIF). La simulación abarcó ubicaciones distribuidas a lo largo de las costas costeras del Atlántico este y oeste. En el Atlántico este, la simulación incluyó la costa oeste de África desde Angola hasta Mauritania (~ 6250 km de costas desde -10,0° a 21,5° de latitud) y en el Atlántico oeste, desde Florida hasta el sur de Brasil (~ 13 000 km de costas desde −30° a 28° de latitud). Se utilizó un polígono de alta resolución para definir las masas terrestres105. Cada hora de simulación, el modelo determinaba la posición de todas las balsas a la deriva mientras ajustaba una estimación de interpolación bilineal sobre los campos de velocidad para suavizar las trayectorias en curso. Se permitió que las balsas flotaran hasta 60 días (estimación de duración extrema del propágulo). Las balsas que llegaron a la costa o se perdieron en mar abierto (fuera del dominio del modelo) se excluyeron de la simulación. Las trayectorias se agregaron para construir matrices asimétricas de probabilidad de conectividad por pares entre los sitios fuente/sumidero, dividiendo el número de balsas virtuales liberadas del sitio i que alcanzaron el sitio j, por el número total de balsas liberadas del sitio i. Para el decenio 2008-2017, se analizó la variabilidad interanual ejecutando simulaciones individuales por año. El enfoque general del modelado biofísico está documentado en 106 y el código fuente está disponible abiertamente en: http://github.com/jorgeassis/biophysicalModelling.

Se utilizó la teoría de grafos para generar redes que permitan la visualización de patrones de conectividad. Los nodos del gráfico (ubicaciones individuales de fuente/sumidero) y la fuerza de los bordes (probabilidad de conectividad) se estructuraron utilizando una matriz de conectividad basada en un promedio de 10 años de simulaciones individuales. Las estimaciones de probabilidad de trampolín se determinaron usando el gráfico, usando una función de producto sobre las probabilidades de conectividad a lo largo de los caminos más cortos entre todos los pares de sitios, como se encontró con el algoritmo de Floyd-Warshall, que minimiza la suma de probabilidades transformadas logarítmicamente. Este enfoque tenía como objetivo capturar toda la conectividad potencial multigeneracional en la región de estudio, más allá del marco de tiempo considerado en las simulaciones biofísicas102,103,104,107. Los análisis gráficos se realizaron en R92, utilizando el paquete igraph.

Los conjuntos de datos presentados en este están disponibles abiertamente en Figshare en: https://figshare.com/s/3ed8c460b0f71559184a.

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Agradecemos a Marta Valente (laboratorio de secuenciación CCMAR) por el genotipado de las muestras, Peter Wirtz y Paulo Catry por el muestreo de campo y al personal local de todas las instituciones y países involucrados, incluidos PNBA, IBAP y St. Eustatius, por la ayuda técnica y logística. Todo el protocolo del estudio se realizó de acuerdo con las directrices nacionales e internacionales pertinentes. Las muestras fueron recolectadas bajo licencia y apoyo logístico de las autoridades locales de cada país durante las misiones de los proyectos involucrados. Este trabajo fue financiado por los Fondos Nacionales de Portugal de FCT—Fundación para la Ciencia y la Tecnología, a través de UIDB/04326/2020, UIDP/04326/2020, LA/P/0101/2020, PTDC/BIA-CBI/6515/2020 y becas SFRH/BD/138182/2018, SFRH/BSAB/150485/2019, la norma transitoria-DL57/2016/CP1361/CT0035, la Convocatoria Individual de Estímulo al Empleo Científico 2022.00861.CEECIND, proyecto MARAFRICA: AGA-KHAN/540316524/2019, y por una Pew Marine Fellowship a EAS. Las colecciones de muestreo fueron apoyadas por los proyectos LuandaWaterFront AGKN -FCT-333191101, por los proyectos de la Fundación MAVA ResilienSEA, "Consolidación de la conservación de tortugas marinas en Bijagós, Guinea-Bissau" otorgado al Instituto da Biodiversidade e das Áreas Protegidas da Guiné-Bissau ( IBAP), "PNBA-site emblématique pour les tortues" concedido al Parque Nacional del Banc d'Arguin, proyecto "Survie des Tortues Marines" PRCM/STM POOOA4/OA9 del PRCM (Partenariat Régional pour la Conservation de la zone côtière et Marine en Afrique de l'Ouest), EU-H20202 854248 (Tropibio), programa EU-BiodivERsA, Programa de Pós-Graduação em Ciência para o Desenvolvimento (Fundação Calouste Gulbenkian), beca FCT atribuida a RLF (SFRH/BD/73947/ 2010), el Consejo Científico del Parque Nacional del Banc d'Arguin (financiado por BACOMAB) y por el proyecto BLUE ROUTE (PT-INNOVATION-0072—Preparing the new OCEAN economy 2030: the blue route of discovery). Este estudio recibió el apoyo del nodo portugués de EMBRC-ERIC, específicamente EMBRC.PT ALG-01-0145-FEDER-022121 y financiamiento del programa de investigación e innovación Horizon 2020 de la Unión Europea a través del proyecto Assemble Plus bajo el acuerdo de subvención No. 8329.

Centro de Ciencias del Mar (CCMAR-CIMAR), Universidad de Algarve, Faro, Portugal

Ana I. Tavares, Jorge Assis, Aschwin Engelen, Rogério Ferreira, Alexandra Teodósio, Rui Santos, Gareth A. Pearson & Ester A. Serrao

Facultad de Biociencia y Acuicultura, Universidad Nord, PO Box 1490, 8049, Bodø, Noruega

Jorge Assis

Universidad de Texas A&M-Corpus Christi, Corpus Christi, TX, EE. UU.

Patricio D. Larkin

Departamento de Ecología, Universidad Estatal de Río de Janeiro, Río de Janeiro, RJ, Brasil

Joel C. Credo

Área de Ecología, Departamento de Biología, Universidad Federal Rural de Pernambuco, R. Dom Manoel de Medeiros, s/n-Dois Irmãos, Recife, PE, CEP 52171-900, Brasil

Karine Magalhães

Laboratorio de Ficología, Departamento de Botánica, Universidad Federal de Santa Catarina, Florianópolis, SC, 88040-970, Brasil

paulo horta

Fundación CARMABI, Piscaderabaai Z/N, PO Box 2090, Willemstad, Curazao, Países Bajos

Ángeles Ashwin

CIPA, Centro de Investigación Pesquera Aplicada, Bissau, Guinea-Bissau

noel cardoso

IBAP-Instituto para la Biodiversidad y Áreas Protegidas, Bissau, Guinea-Bissau

Castro Barbosa, Samuel Pontes & Aissa Regalla

Facultad de Ciencias y Tecnología, Universidad de Cabo Verde, Praia, Cabo Verde

Carmen Almada

Sea Dragons, Nova Estrela, Isla Príncipe, Santo Tomé y Príncipe

Rogelio Ferreira

Parque Nacional Banc d'Arguin (PNBA), Chami, Mauritania

Mamadou Abdoul y Sidina Ebaye

Instituto Mauritano de Investigación Oceanográfica y Pesquera (IMROP), Nouadhibou, Mauritania

Mohamed Bourweiss

Universidad de Namibe, Namibe, Angola

Carmen Van-Dunem dos Santos

MARE-Centro de Ciencias Marinas y Ambientales, ISPA-Instituto Universitário, Lisboa, Portugal

Ana R. Patricio

Centro de Ecología y Conservación, Universidad de Exete, Penryn, Reino Unido

Ana R. Patricio

CIBIO-InBIO, Centro de Investigación en Biodiversidad y Recursos Genéticos, Vairão, Portugal

Ester A. Serrao

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Todos los autores contribuyeron a la conceptualización del estudio y aprobaron la versión presentada. ES, AT, JA y GP concibieron y diseñaron el estudio. El trabajo de genotipado de laboratorio fue realizado por AT. Los datos genéticos fueron analizados por AT y el modelado biofísico fue realizado por JA. El manuscrito fue escrito por AT, ES y JA, y todos los autores contribuyeron a los borradores.

Correspondencia a Ana I. Tavares.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Tavares, AI, Assis, J., Larkin, PD et al. Flujo de genes de largo alcance más allá de las predicciones del transporte oceanográfico en una especie de base marina tropical. Informe científico 13, 9112 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-36367-y

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Recibido: 30 Agosto 2022

Aceptado: 02 junio 2023

Publicado: 05 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-36367-y

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